Μελέτη της επίδρασης του φυτοπαρασιτισμού, του επιπέδου πείνας και της ενδοομαδικής θήρευσης (IGP) στη λειτουργική απόκριση πολυφάγων αρπακτικών

Abstract

Τα παμφάγα αρπακτικά κατέχουν διπλό ρόλο στα οικοσυστήματα, γιατί μπορούν να τρέφονται με λεία και φυτικούς πόρους και αναγνωρίζονται ως ένα σημαντικό συστατικό των τροφικών πλεγμάτων. Αυτή η διπλή ικανότητά τους σημαίνει ότι λόγω της κατανάλωσης επιβλαβών φυτοφάγων μπορούν να επιδρούν θετικά στα φυτά ξενιστές, αλλά επίσης μπορεί να έχουν και αρνητικές επενέργειες λόγω της θρέψης τους και από τη φυτική βιομάζα. Ένα αυξανόμενος όγκος εμπειρικών μελετών έχει παράσχει πρόσφατα στοιχεία για τη σημασία της ποιότητας των φυτικών πόρων στην έκβαση των αλληλεπιδράσεων μεταξύ παμφάγων και φυτοφάγων εχθρών. Αν και μεμονωμένες μελέτες προσανατολίζονται σε διαφορετικές κατευθύνσεις, υπάρχουν στοιχεία που υποδεικνύουν ότι βραχυπρόθεσμα η υψηλή ποιότητα του φυτού ξενιστή, και κατ’ επέκταση η διαθεσιμότητα πλούσιων θρεπτικών συστατικών στα αρπακτικά, μπορεί εν μέρει να έχει σαν αποτέλεσμα την «απελευθέρωση» των φυτοφάγων εχθρών από την πίεση που τους εξασκείται από τους παμφάγους θηρευτές, ενώ μια πιο μακροπρόθεσμη προοπτική, υποδεικνύει ότι υψηλής ποιότητας φυτικοί πόροι μπορεί να υποστηρίξουν μεγαλύτερες πυκνότητες παμφάγων θηρευτών, που τελικά θα προκαλέσουν ισχυρότερες αρνητικές επιπτώσεις στα φυτοφάγα ζώα. Παρά το γεγονός ότι αυτές οι ομάδες οργανισμών έχουν αποτελέσει αντικείμενο πολλών μελετών και ο πιθανός ρόλος τους στους βιολογικούς ελέγχους έχει αναγνωριστεί, περιορισμένες εργασίες έχουν πραγματοποιηθεί για να αντιμετωπίσουν το συγκεκριμένο ζήτημα, δηλαδή του πώς οι φυτικοί πόροι μπορεί να επηρεάσουν τον έλεγχο των φυτοφάγων εχθρών από τα παμφάγα ή πώς ο ανταγωνισμός μεταξύ των παμφάγων αρπακτικών μπορεί να διαφοροποιηθεί από την ποικιλότητα των φυτικών τροφικών προτιμήσεων τους. Στην εργασία αυτή προσπαθήσαμε να αξιολογήσουμε τη θηρευτική αποτελεσματικότητα ενός αρπακτικού χρησιμοποιώντας ένα απλό τρι-τροφικό σύστημα αποτελούμενο από ένα παμφάγο αρπακτικό (Macrolophus pygmaeus Rambur, Hemiptera - Miridae), τη λεία του (Myzus persicae Sulzer, Hemiptera - Aphididae) και δυο φυτά ξενιστές (μελιτζάνα, πιπεριά), διερευνώντας είτε φυσιολογικά χαρακτηριστικά του όπως το επίπεδο της πείνας του, ή την παρουσία εναλλακτικών φυτικών πόρων καθώς επίσης την παράλληλη δραστηριότητα του με ένα παμφάγο επίσης αρπακτικό (Nesidiocoris tenuis Reuter, Hemiptera - Miridae). Η παρούσα διατριβή χωρίζεται σε δύο μέρη. Το πρώτο μέρος αποτελείται από τρία κεφάλαια και παρέχει μια γενική επισκόπηση της βιβλιογραφίας Στο πρώτο κεφάλαιο δίνεται μια βιβλιογραφική ανασκόπηση του φαινομένου της θήρευσης, των κατηγοριών θηρευτών και περιγράφονται οι αποκρίσεις και η συμπεριφορά των παμφάγων αρπακτικών. Το δεύτερο κεφάλαιο εστιάζει σε δημοσιευμένες πληροφορίες που αφορούν τα Hemiptera με έμφαση στην οικογένεια των Miridae. Τέλος στο τρίτο κεφάλαιο δίνονται λεπτομερείς πληροφορίες για το χειρισμό του βιολογικού υλικού που χρησιμοποιήθηκε στα εργαστηριακά πειράματα, της προβλάστησης των φυτών ξενιστών και τις εκτροφές των εντόμων. Το δεύτερο μέρος αποτελείται από τέσσερα κεφάλαια στα οποία περιγράφονται τα εργαστηριακά πειράματα και αποτελέσματα που προέκυψαν. Στο Κεφάλαιο 2.1. επιχειρήθηκε να διερευνηθεί η επίδραση του επιπέδου πείνας στη λειτουργική απόκριση και κατά συνέπεια στην κατανάλωση λείας του πολυφάγου αρπακτικού M. pygmaeus. Άτομα M. pygmaeus εκτέθηκαν για δυο διαφορετικές χρονικές περιόδους σε κατάσταση πείνας δηλαδή σε στέρηση λείας και επίσης σε ταυτόχρονη στέρηση λείας και φυτικών πόρων. Μετά την έκθεση τους σε λεία (M. persicae) διαφόρων πυκνοτήτων δεν καταγράφηκε διαφοροποίηση της αρπακτικής συμπεριφοράς του αρπακτικού με το επίπεδο πείνας ωστόσο, όταν ο θηρευτής είχε εκτεθεί σε συνθήκες ταυτόχρονης έλλειψης λείας και φυτικού υλικού παρατηρήθηκε ένας σημαντικά μεγαλύτερος αριθμός καταναλωθέντων ατόμων σε ενδιάμεσες πυκνότητες λείας. Σ’ όλες τις μεταχειρίσεις ο θηρευτής εκδήλωσε λειτουργική απόκριση Τύπου ΙΙ (Βλ. Περίληψη Κεφ. 2.1. σελ. 74 ) Στο Κεφάλαιο 2.2. διερευνήθηκε η επίδραση ανθικών πόρων (γύρη ή άνθος) μελιτζάνας ή πιπεριάς στην κατανάλωση της αφίδας M. persicae από το αρπακτικό M. pygmaeus σε δυο χωρικές κλίμακες, σε τρυβλία (φύλλα) και κλωβούς (ολόκληρα φυτά) σε ένα ευρύ φάσμα πυκνοτήτων της λείας. Τα ποσοστά κατανάλωσης και ο τύπος λειτουργικής απόκρισης του αρπακτικού δεν επηρεάστηκαν από το είδος του φυτού (μελιτζάνα, πιπεριά) ή τη χωρική πειραματική κλίμακα (φύλλα- φυτά). Η παράλληλη με τη λεία χορήγηση φυτικών πόρων (άνθος, γύρη) μελιτζάνας και λιγότερο πιπεριάς μείωσε το ανώτερο επίπεδο της καμπύλης λειτουργικής απόκρισης και αύξησε το χρόνο χειρισμού ανά θήραμα του αρπακτικού. Τα αποτελέσματα εισηγούνται την αντικατάσταση της ζωικής λείας με φυτικούς πόρους σε ορισμένες πυκνότητες της λείας ανάλογα με το είδος του φυτού ξενιστή (Βλ. Περίληψη Κεφ. 2.2. σελ. 108 ). Στο Κεφάλαιο 2.3. μελετήθηκε η απόκριση του αρπακτικού σε διάφορα οσφρητικά ερεθίσματα φυτών ξενιστών σε σχέση με την προσβολή από M. persicae, και την παρουσία ή απουσία φυτικών πόρων (άνθος) με τη χρήση του ολφακτόμετρου. Συγκεκριμένα αρχικά καταγράφηκε η επιλογή μεταξύ δύο φυτών ξενιστών (μελιτζάνας, πιπεριάς) αξιολογώντας την προέλευση του από το κάθε φυτό –ξενιστή ενώ στη συνέχεια μελετήθηκε η επίδραση της παρουσίας λείας ή ενός άνθους στην απόκριση του αρπακτικού. Σύμφωνα με τα αποτελέσματα παρατηρήθηκε μια σημαντική προτίμηση του αρπακτικού προς το φυτό της μελιτζάνας που έφερε προσβολή από αφίδες εν συγκρίσει με το καθαρό φυτό, το οποίο επιβεβαιώνεται και από την ταυτοποίηση ουσιών με αναλύσεις αέριου χρωματογράφου όπου το προφίλ του προσβεβλημένου φυτού από αφίδες διέφερε σημαντικά από το καθαρό φυτό ή το φυτό με το άνθο ς(Βλ. Περίληψη Κεφ. 3.2. σελ. 157). Στο Κεφάλαιο 2.4. εξετάσαμε τα αναδυόμενα αποτελέσματα των αλληλεπιδράσεων (Multiple-predator effects, MPEs), μεταξύ δύο πολυφάγων αρπακτικών της οικογένειας Miridae, του Μ. pygmaeus και του N. tenuis στην κατανάλωση λείας M. persicae διάφορων πυκνοτήτων, στην παρουσία ή απουσία φυτικών πόρων (άνθος). Τα αναδυόμενα αποτελέσματα των αλληλεπιδράσεων προέκυψαν από την εφαρμογή του πολλαπλασιαστικού (MRM) και του μοντέλου υποκατάστασης (substitutive model). Η παρουσία άνθους μείωσε σημαντικά την κατανάλωση λείας από ένα άτομο M. pygmaeus, ωστόσο μείωση δεν καταγράφηκε στην κατανάλωση της λείας από ένα άτομο N. tenuis. Όταν τα αρπακτικά είχαν πρόσβαση μόνο σε λεία, το αποτέλεσμα των ενδοειδικών και διαειδικών αλληλεπιδράσεων στη κατανάλωση λείας ήταν προσθετικό. Αντίθετα, η παρουσία εναλλακτικού φυτικού πόρου προκάλεσε την εκδήλωση μη προσθετικών αλληλεπιδράσεων στους ενδοειδικούς συνδυασμούς θηρευτών, οι οποίες διαφοροποιήθηκαν ανάλογα με το είδος του αρπακτικού. Το M. pygmaeus έδειξε μια καθαρή προτίμηση προς το άνθος, ενώ τα άτομα N. tenuis διαχωρίζονταν χωρικά. Στους διαειδικούς συνδυασμούς καταγράφηκε μια σταθερή τάση των αρπακτικών να διαχωρίζουν τις βιοθέσεις τους (Βλ. Περίληψη Κεφ. 2.4 σελ.194).

Omnivorous predators have double roles in ecosystems, being able to feed on prey and plant resources and are recognized as an important component of food webs. This duality implies that they can impose positive effects on host plants by consuming detrimental herbivore but also may impose negative effects by consuming plant biomass. A growing body of empirical studies has recently provided evidence for the importance of plant quality for the outcome of omnivore–herbivore interactions. Although individual studies point in different directions, some evidence suggests that in the short run increased host plant quality may partly release herbivores from omnivore predation, while in a longer perspective, high quality plants may support higher omnivore densities, which eventually cause stronger negative impacts on the herbivores. Although these groups have been the subjects of many studies and their potential role in biological control has been recognized, few experiments have been designed to address the particular question of how plant resources affect pest suppression by omnivores or how competition between omnivorous predators may be mediated through the diversity of their plant feeding preferences.

In the present thesis we attempt to evaluate the predator efficiency of an omnivorous insect by using a simple tritrophic system consisted of a polyphagous predator (Macrolophus pygmaeus Rambur, Hemiptera - Miridae), its prey (Myzus persicae Sulzer, Hemiptera - Aphididae) and two host plants (eggplant, pepper plant), by considering either physiological traits such as the hunger level of the predator, or the presence of alternative plant resources as well as the simultaneous presence of another omnivorous in the system (Nesidiocoris tenuis Reuter, Hemiptera - Miridae). The present thesis is divided into two parts. Part One consists of three chapters and provides a general overview of literature regarding predation, omnivory, functional responses of predators, IGP (Chapter 1), biological control, behaviour of Hemiptera with emphasis on Miridae (Chapter 2) and finally describes in details the biological material used in experiment with emphasis on plant cultures and rearing of insects (Chapter 3). Part two consists of four chapters and describes laboratory experiments and quantifying efforts concerning processes that take place at the individual level. More specifically in Chapter 2.1 entitled “Effect of hunger level on prey consumption and functional response of the predator Macrolophus pygmaeus Rambur (Hemiptera: Miridae) the main objective was to evaluate the influence of the hunger level on the consumption and the functional response of M. pygmaeus. For this purpose newly emerged adults females of M. pygmaeus were used under laboratory conditions which were deprived from prey for 24 or for 48 h on pepper plant, as well as for 48 h only on a wet layer of cotton wool in plastic Petri dishes. A female adult of each of the hunger states was introduced into a dish with a pepper leaf with aphids, and its predation rate was recorded after a period of 24 h and 48h (after prey replacement). In all experiments, 2nd instars of aphid M. persicae at different densities (2, 4, 8, 12, 16, 20, 24, 32 and 40 items) were used as prey. The predatory behavior of insects was not altered with the degree of prey deprivation. However, at the prey density of 20 prey items a significantly higher predation rate was recorded when predators deprived of both prey and leaf for 48 h. The logistic regression showed that M. pygmaeus exhibited a Holling’s type II functional response in all treatments. Values of handling time and attack rate were not significantly differed between the treatments regardless of their hunger level.

In Chapter 2.2 entitled “Use of plant resources by an omnivorous predator and the consequences for effective predation” we searched the effects of floral resources (pollen or flower) of eggplant or pepper plant on the predation rate of M. pygmaeus. Plant-provided food may enhance survival and establishment of omnivorous predators on target crops but on the other hand they may adversely affect predation rates and thus their potential for biological control of target pests. This omnivorous predator is commonly used in augmentative releases in greenhouse crops and experiments have shown its ability to utilize plant resources; eggplant and pepper plant leaves are the most and least suitable, respectively. We used experiments in dishes (leaves) and cages (plants) under a range of densities of its prey, the aphid M. persicae. We did not find evidence that the consumption rates and the type of the functional responses of M. pygmaeus were affected by the plant leaf (eggplant vs. pepper plant) or the increase in the spatial scale (leaf vs plant). However, the presence of pollen or a flower of eggplant and to a lesser extent of pepper plant reduced the plateau of the functional response to aphid density and increased the handling time per prey. The extent of prey feeding replacement by flower resources was dependent on the interaction between plant species and prey density. It seems that there is a constant rate of prey consumption replacement at intermediate and high prey densities on eggplant but only at intermediate prey densities on pepper plant. These results indicate the interactions between plant and prey resources in diets of omnivores and may be useful for its efficacy in pest control on eggplant and pepper plant.

In Chapter 3 entitled “Response of the omnivorous predator Macrolophus pygmaeus (Banks) to volatiles produced by host plants in response to attack by Myzus persicae and the presence of floral resources” we attempt to identify further the presence of the floral resources (flower) of eggplant or pepper plant on the selection of the host plant by M. pygmaeus. For this reason we explored the relationship between M. pygmaeus and host plants by using and comparing its attractiveness to pepper plant and eggplant. Plant preference was measured by olfactometric bioassays. Between the two host plants tested, eggplant was found to be the most attractive under laboratory conditions. Furthermore the availability of M. persicae as prey on eggplant was crucial for the successful response of M. pygmaeus. The gas chromatography-mass spectrometry analysis showed that infested by prey plants induced the release of additional compounds as compared to the volatiles emitted from clean plants. Nevertheless, M. pygmaeus seemed to prefer plants where phytophagy provides a fitness benefit.

Ecological theory often assumes predator species have similar effects; however, this assumption potentially obscures important differences and interactions. Multiple predator effects (MPEs) can modify the strength of pest regulation causing positive or negative deviations from that predicted from their individual independent effects. Despite increasing evidence that omnivory can shape predator-prey interactions, few studies have examined the impact of alternative plant food on interactions among multiple predators. In Chapter 2.4., entitled “Plant Resources as a Factor Altering Emergent Multi-Predator Effects” we examined the effects of and interactions of two omnivorous mirids Μ. pygmaeus and N. tenuis on different densities of their aphid prey M. persicae offered on a leaf by simultaneously manipulating presence or absence of a flower as alternative food recourse. Data were compared with calculated expected values using MRM and the substitutive model. Results demonstrated that although the provisioning of a flower to single individuals of M. pygmaeus yielded to a significant reduction of the consumption of aphids, this reduction was not apparent in the single N. tenuis treatment. When the predators had access only to prey the effects of multiple predation, either conspecific or heterospecific, were additive. On the contrary, the addition of an alternative plant recourse affected MPEs in conspecific pairings only, and the direction of the deviation depended on the predator species. Foraging behavioural observations about the location of conspesific pairings revealed that M. pygmaeus individuals showed a clear tendency to reside mainly in the flower whereas, N. tenuis was found to reside mostly different posts in the dish. We suggest that competition between omnivorous predators may be mediated through diversification of their feeding preferences within plant that directly affects the strength of MPEs. Consequently, the preference rate of the interacting predators for different plant resources should be considered in studies evaluating the outcomes of MPEs.